Die 17-jährige Suzume führt ein ruhiges Leben auf der Insel Kyushu. Bis zu dem Tag, als sie auf einen jungen Mann trifft, der ihr sagt, er sei "auf der Suche nach einer Tür". Suzume folgt ihm zu einer Ruine in den Bergen und stößt tatsächlich auf eine mysteriöse, freistehende Tür. Von einer unsichtbaren Kraft getrieben greift sie nach der Klinke - und stürzt damit ganz Japan ins Unglück. Überall im Land öffnen sich weitere Türen, aus denen zerstörerische Kräfte strömen. Um das Unheil abzuwenden, hat sie nur eine Chance: Sie muss die Türen wieder schließen!